Génétique des populations, sélection naturelle et microévolution

1 Introduction

Les caractères que présentent les espèces sont gouvernés par environ 25.000 gènes chez l'Homme. Si l'un d'eux existe sous forme de plusieurs allèles, il est possible de modéliser l'évolution, au sein d'une population, des fréquences des différents allèles et par conséquent des fréquences des différents phénotypes pour ce caractère. Cette modélisation permet de comprendre comment des paramètres influencent cette évolution: c'est la sélection naturelle.

La microévolution est l'évolution, dans les populations et les espèces, des fréquences des allèles des caractères. Elle est différente de la macroévolution, qui, à un niveau supérieur à l'espèce, décrit et explique les transformations des organismes au cours des temps géologiques.

2 Modélisation de la génétique d'une population

2.1 Equilibre de HARDY et WEINBERG

2.1.1 Cas d'un caractère à deux allèles

Soit une population de plantes à fleurs hermaphrodites et allogames (=nécessitant une fécondation croisée), présentant, pour le caractère "couleur de la fleur", deux allèles codominants: R pour rouge et B pour blanc. Cette population est composée de 1000 fleurs: 490 rouges de génotype "RR", 420 roses "RB" et 90 blanches "BB". Les fréquences des génotypes sont donc:

• fréquence de "RR"= 490/1000 = 49% = 0,49
• fréquence de "RB"= 420/1000 = 42% = 0,42
• fréquence de "BB"= 90/1000 = 9% = 0,09

Comme chaque génotype contient deux allèles pour le caractère "couleur de la fleur", l'effectif des allèles disponibles vaut le double de celui des génotypes:

• fréquence de "R" = (490 +490 +420)/2000 = 70% = 0,7 (car 490 individus peuvent fournir deux allèles R et 420 individus un seul allèle R parmi les 2000 allèles disponibles)
• fréquence de "B" = (90 +90 +420)/2000 = 30% = 0,3

On peut montrer que les fréquences allèliques demeurent constantes d'une génération à l'autre si les conditions suivantes sont respectées:

1. la population est de grande taille -tend vers un effectif infini-;
2. les fécondations sont aléatoires, il n'y a pas de sélection sexuelle, les couples se formant au hasard: on parle dans ce cas de panmixie;
3. il n'y a pas de sélection naturelle ou cette sélection est la même pour tous les individus;
4. il n'y a pas d'émigration ni d'immigration;
5. aucune mutation n'affecte les allèles.

En effet, selon la génétique mendelienne, les génotypes apparaîtront alors à la génération suivante avec une probabilité qui est fonction uniquement des fréquences alléliques:

• "RR" apparaîtra avec une probablité de 0,7 x 0,7= 0,49
• "RB" ou "BR" apparaîtront avec une probablité de (0,7 x 0,3) + (0,3 x 0,7) = 0,42
• "BB" apparaîtra avec une probablité de 0,3 x 0,3 = 0,09

Les fréquences des génotypes sont donc bien les mêmes qu'à la génération précédente. Cet équilibre est conforme au modèle de génétique de populations de HARDY et WEINBERG, selon lequel, aux conditions précitées, les fréquences des génotypes sont liées aux fréquences alléliques selon le binôme (R + B)² = R² + 2RB + B² = 1 où R et B sont les fréquences des allèles "R" et "B" et R², 2RB et B² sont respectivement les fréquences des génotypes "RR", "RB" et "BB".

2.1.2 Cas d'un caractère à trois allèles

Si les fréquences des trois allèles "A", "B" et "C" représentant un caractère sont respectivement A, B et C, les proportions des différents génotypes d'une population en équilibre de HARDY et WEINBERG sont A² + B² + C² + 2AB + 2BC + 2AC = 1 où A² est la fréquence du génotype homozygote "AA", 2AB celle de l'hétérozygote "AB", etc.

2.2 Une population est-elle en équilibre de HARDY et WEINBERG?

2.2.1 Cas d'un caractère gouverné par deux allèles codominants

Toute population tombant sous les conditions précitées répondra à l'équilibre de de HARDY et WEINBERG. Pour savoir si une population donnée entre dans ces conditions, donc aussi dans cet équilibre, il suffit de commencer par calculer les fréquences alléliques en fonction des fréquences des génotypes, puis de vérifier, par exemple, que les fréquences des homozygotes sont égales aux carrés des fréquences alléliques.

Soit une population de 1000 plantes à fleurs dont 590 sont rouges, 320 sont roses et 90 sont blanches. Les fréquences des allèles au sein de cette population sont:

• fréquence de "R" = (590 +590 +320)/2000 = 75% = 0,75 (car 590 individus peuvent fournir deux allèles R et 320 individus un seul allèle R parmi les 2000 allèles disponibles)
• fréquence de "B" = (90 +90 +320)/2000 = 25% = 0,25

Si la population était en équilibre de HARDY et WEINBERG, la fréquence des fleurs rouges homozygotes serait de 0,75 x 0,75 = 0,563. Or il n'y a pas 563 fleurs rouges sur 1000 mais 590. Cette population n'est donc pas en équilibre de HARDY et WEINBERG. Une sélection naturelle -ou artificielle- agit donc sur cette population.

2.2.2 Cas d'un caractère gouverné par trois allèles dominants et récessif

La population des élèves et parents d'élèves de l'Athénée Fernand Blum de Schaerbeek (Bruxelles, Belgique) a été échantillonnée quant à leur groupe sanguin du caractère ABo. Sur 653 personnes:

• 239 soit 239/653 = 36,6% = 0,366 sont du groupe A;
• 102 soit 102/653 = 15,6% = 0,156 sont du groupe B;
• 37 soit 37/653 = 5,7% = 0,057 sont du groupe AB;
• 275 soit 275/653 = 42,1% = 0,421 sont du groupe o.

Histogramme original présentant la fréquence des groupes sanguins dans la population bruxelloise. L'échantillon est constitué de 653 personnes, élèves et parents d'élèves de l'Athénée Fernand Blum de Schaerbeek.

En faisant l'hypothèse que ces fréquences sont conformes au modèle de l'équilibre de HARDY et WEINBERG, selon lequel les génotypes devraient apparaître avec les fréquences A² + 2Ao + B² + 2Bo + 2AB + o² = 1, on peut calculer les fréquences alléliques de la façon suivante :

• la fréquence de l'allèle o est calculée à partir de la fréquence du génotype oo: f(o) = (0,421)^1/2= 0,649
• la fréquence de l'allèle A est calculée à partir de A² + 2Ao = 0,366 et sachant que f(o) = 0,649, il vient f(A) = 0,238
• la fréquence de l'allèle B est calculée à partir de B ² + 2Bo = 0,156 et sachant que f(o) = 0,649, il vient f(B) = 0,111

Si les fréquences observées sont celles d'une population en équilibre, la fréquence du phénnotype AB devrait être 2AB = 2 . 0,238. 0,111 = 0,053. Or, on compte 5,7% de gens de groupe AB. La population échantillonnée est donc très proche de l'équilibre de HARDY et WEINBERG.

Avec ces fréquences alléliques, dont la somme vaut bien 1, calculons la probabilité des différents génotypes selon le modèle de HARDY et WEINBER; le caractère ABo n'est donc pas soumis à sélection naturelle, qui changerait les fréquences alléliques d'une génération à l'autre.

Le modèle de HARDY et WEINBERG n'est pas une vaine modélisation trop théorique: de nombreux caractères, y compris dans les populations humaines, y répondent et montrent par là qu'il n'y a pas de facteur de sélection. Dans d'autres cas, c'est justement l'inadéquation des observations avec ce modèle qui permet d'affirmer l'existence d'une sélection naturelle.

3 La sélection naturelle

Bien sûr, les conditions imposées du modèle de HARDY et WEINBERG sont souvent peu réalistes, et, dans la nature, la sélection peut agir de deux façons différentes:

1. différents couples ne présentent pas nécessairement la même fertilité;
2. les différents génotypes n'ont pas nécessairement la même chance de survie, qui est évidemment fonction du phénotype.

Pour ne parler que de cette seconde source de perturbations, considérons le célèbre exemple du mélanisme industriel de la phalène du bouleau, un papillon nocturne fréquent en Europe du nord. Les imagos volent de nuit et se reposent le jour dans le tronc des bouleaux (voir photo). Ce papillon a été très étudié depuis le XIX^ème siècle car il présente deux morphes (=formes), l'une claire ("typica") et l'autre sombre, mélanique ("carbonaria"), dont les fréquences ont beaucoup varié dans les populations naturelles. Au milieu du XIX^ème siècle, la forme "typica" était largement majoritaire dans les populations anglaises. C'est en 1848 que l'on a rapporté la première capture d'un individu de la forme "carbonaria" dans la région de Manchester. La fréquence de cette forme s'est alors accrue rapidement et les individus mélaniques ont ensuite été observés dans les autres régions industrielles de l'Angleterre. L'augmentation de la fréquence de la forme "carbonaria" a été très rapide puisqu'en 1895 elle atteignait 98% autour de Manchester. En moins de 50 ans cette forme était devenue largement majoritaire dans cette région industrielle. Le déterminisme génétique de la coloration est dû à l'allèle "carbonaria" "C", dominant sur l'allèle "typica" "c". En 1895 autour de Manchester, la fréquence du génotype cc était de 1 - 0,98 = 0,02, celle de l'allèle c valait donc 0,02^1/2 = 0,141. Dès le XIX^ème siècle, on remarqua une corrélation positive entre la fréquence de la forme mélanique et la pollution industrielle: celle-ci contribue à la disparition des lichens (pollution au SO₂) sur les bouleaux et au noircissement du tronc de ces arbres. Dès 1897, certains chercheurs proposèrent une explication au "mélanisme industriel" dans le cadre de la sélection naturelle. On suggéra que les papillons de la forme "typica" posés sur des bouleaux clairs couverts de lichens étaient mieux camouflés des oiseaux prédateurs que les individus de la forme "carbonaria". L'inverse se produisait s'ils reposaient sur des bouleaux noircis par les suies et dépourvus de lichens. Les deux formes seraient alors consommées de façon différente selon le type de support, la forme mélanique étant avantagée sur des arbres noircis. En effet, au milieu du XX^ème siècle, la forme mélanique de la phalène était devenue majoritaire dans les régions industrielles du nord et de l'est, tandis que la forme claire prédominait toujours dans les régions rurales du sud-est.

En 1955, KETTLEWELL fit des expériences de captures-marquage-recaptures ("CMR") des papillons dans deux régions proches, mais différentes par leur taux de pollution. Le tableau suivant résume les résultats obtenus dans des zones boisées "non polluées" de la région du Dorset et dans celles "polluées" situées à proximité de Birmingham:

En considérant le taux de recapture comme taux de survie, il estime, pour chacune des deux formes et chacune des deux régions, les coefficients de sélection "s" d'une forme par rapport à l'autre en régions non polluée et polluée. Il obtient:

Le coefficient de sélection est évidemment une grandeur relative, puisque la probabilité de survie de la forme la plus apte n'est jamais dans la nature égale à 100%. Mais attribuer un coefficient de sélection nul au plus apte et, par exemple, un coefficient de 0,1 (10%, donc 90% de survivants) au moins apte revient au même que d'attribuer, par exemple, un coefficient de 0,5 (50% de sélection, donc 50% de survivants) au plus apte et de 0,55 (55% de sélection, donc 45 % de survivants, soit 10% en moins de survivants) au moins apte. Vous pouvez vérifier ce fait dans les simulations mathématiques fournies ultérieurement.

Dans les années 1950, la Grande-Bretagne adopta une législation anti-pollution qui eut pour effet de réduire les émission de suie et de SO₂. Dans la période qui suivit on observera une diminution de la fréquence de la forme mélanique, qui se poursuit depuis lors.

Graphique illustrant la diminution de la fréquence de la forme "carbonaria" de Biston betularia à Wirral, dans la banlieue de Liverpool. (Graphique construit à partir des données de MAJERUS, M. 1998- Melanism Evolution in Action, 338 pp. Oxford University Press, Oxford.)

Bien sûr, tout ceci ne constitue qu'une première approche très simple du mécanisme de sélection naturelle, et la réalité est plus complexe: la génétique du mélanisme n'est pas réduite à un allèle dominant et l'autre récessif, les individus mélaniques semblent favorisés dans les régions polluées indépendamment de la prédation -leur couleur sombre fait qu'ils absorbent mieux la chaleur du rayonnement solaire- et les papillons, très mobiles, peuvent effectuer des déplacements importants entre zones polluées et zones non polluées. Des simulations tenant compte de ces trois facteurs collent bien à la réalité des données d'observation.

4 Simulations mathématiques

4.1 Cas de deux allèles codominants

Soit le cas de fleurs dont les allèles du caractère "couleur de la fleur" sont codominants: R pour rouge et B pour blanc, les fleurs hétérozygotes RB étant roses.

Chargez la simulation (fichier Excel 2001) de l'évolution des fréquences phénotypiques sur 27 générations, dans le cas de deux allèles codominants, en cliquant ici.

Vous pouvez, dans la première ligne du tableau de simulation, modifier la fréquence du premier allèle (écrite en gras, entouré de vert sur la première image de simulation ci-dessous): la fréquence du second allèle sera automatiquement calculée -leur somme valant 100%- et les fréquences phénotypiques théoriques de première génération seront aussi automatiquement calculées. Vous pouvez ensuite choisir les coefficients de sélection, un pour chaque phénotype (écrits en gras, entourés de vert sur la première image de simulation ci-dessous) -10% signifie que vous éliminez à chaque génération 10% des individus de ce phénotype avant qu'ils ne se reproduisent- et les fréquences alléliques aux générations suivantes seront automatiquement calculées pour établir les fréquences phénotypiques illustrées par les courbes.

A titre d'exemples, observons dans les graphiques ci-dessous, l'évolution des fréquences phénotypiques lorsque l'on fait varier différemment ces paramètres.

Les fréquences des différents phénotypes sont constantes au cours des générations successives lorsque la sélection est la même pour tous les phénotypes. Les valeurs entourées de vert sont celles, écrites en gras dans le fichier de simulation téléchargeable, dont on peut modifier la valeur pour en apprécier les conséquences sur l'évolution des fréquences des phénotypes au cours des 27 générations successives. (Graphique original réalisé par Eric Walravens)

Imaginons que les fleurs rouges (génotype RR) soient plus broutées par des herbivores -30% de plantes détruites à chaque génération- que les plantes roses (génotype RB) -20% de plantes détruites à chaque génération- et que les fleurs blanches (génotype BB) -10% de plantes détruites à chaque génération-: il en résulte une raréfaction plus rapide des fleurs rouges que des roses, les fleurs blanches devenant plus abondantes au cours des générations. (Graphique original réalisé par Eric Walravens)

Imaginons que les fleurs roses (génotype RB) soient plus broutées par des herbivores -20% de plantes détruites à chaque génération- que les plantes rouges (génotype RR) et blanches (génotype BB) -10% de plantes détruites à chaque génération-: il en résulte au cours des générations une raréfaction des fleurs roses, mais aussi des fleurs blanches car la fréquence allélique de B était moindre au départ que celle de R. (Graphique original réalisé par Eric Walravens)

Imaginons que les fleurs roses (génotype RB) soient moins broutées par des herbivores -10% de plantes détruites à chaque génération- que les plantes rouges (génotype RR) et blanches (génotype BB) -30% de plantes détruites à chaque génération-: il en résulte au cours des générations une tendance à l'égalité des fréquences des phénotypes rouge et blanc, même si les fréquences alléliques était très différentes au départ. (Graphique original réalisé par Eric Walravens)

Bien sûr, il s'agit d'un modèle théorique et il convient de ne pas oublier que le taux de sélection peut varier, diminuer ou augmenter, à mesure que le génotype correspondant devient rare, et/ou que les différents couples possibles peuvent ne pas présenter la même fertilité.

4.2 Cas de deux allèles dominant et récessif

Considérons le cas de lapins dont les allèles du caractère "couleur du pelage" sont dominant et récessif: N pour noir et b pour blanc, les lapins hétérozygotes Nb étant noirs. Cette simulation peut aussi s'appliquer à la couleur de la phalène du bouleau.

Chargez la simulation (fichier Excel 2001) de l'évolution des fréquences phénotypiques sur 27 générations, dans le cas de deux allèles dominants et récessif, en cliquant ici.

Vous pouvez de façon similaire à la première simulation, attribuer la fréquence de l'allèle dominant et les coefficients de sélection pour chaque phénotype. Vous observerez l'évolution des fréquences phénotypiques en fonction du nombre de générations.

5 Un exemple de sélection naturelle: l'avantage à l'hétérozygote

L'anémie à cellules falciformes ou drépanocytose est une maladie héréditaire létale à l'état homozygote, causée par une variante de la chaîne b de l'hémoglobine et induisant des hématies en forme de faux qui ne peuvent progresser dans les vaisseaux capillaires sanguins. Comment un allèle présentant un tel désavantage a-t-il pu se maintenir dans les populations humaines? A l'état hétérozygote, on constate que les individus ne souffrent de telles déformations des globules rouges qu'en cas de faible oxygénation. De ce fait, les hétérozygotes résistent mieux à la malaria: le Plasmodium parasite les hématies, en consomme l'hémoglobine, ce qui cause une baisse locale de la concentration en oxygène dans la cellule qui dès lors se déforme et est détruite, avec le parasite hébergé.

On constate effectivement une grande corrélation géographique entre la fréquence de l'allèle de la drépanocytose et celle de la malaria.

6 Le coefficient de sélection d'un génotype peut dépendre de sa fréquence

Nous avons jusqu'ici considéré, par souci de simplification, que le coefficient de sélection reste constant quelle que soit la fréquence du génotype, ce qui peut ne pas être le cas.

Considérons les cas de mimétisme chez les insectes. Certains animaux venimeux, comme le frelon ou les bourdons, ont évolutivement acquis des colorations aposématiques qui les protègent des prédateurs pour autant que ceux-ci aient, lors d'un apprentissage malheureux, associé ces couleurs au danger. Cette situation crée des conditions qui sélectionnent avantageusement ces couleurs protectrices chez des espèces non venimeuses d'insectes, mines des espèces venimeuses: c'est le mimétisme batésien (du naturaliste anglais BATES). Ainsi, la mouche inoffensive Volucella zonaria imite-t-elle fort bien le frelon Vespa crabro, au point de susciter la crainte chez les gens.

Si le mime est rare par rapport à l'insecte venimeux, c'est ce dernier qu'a probalement essayé de manger le prédateur, et le mimétisme est un facteur de survie favorable. Mais si le mime est plus fréquent que l'insecte venimeux, la couleur aposématique ne protège plus l'insecte comestible. Le coefficient de sélection est donc directement lié à la fréquence du mine. Néanmoins, de nombreux insectes venimeux ou toxiques ont acquis l'avantage évolutif d'arborer les mêmes couleurs aposématiques (noir, jaune et rouge): c'est le mimétisme muellerien (du naturaliste allemand MÜLLER).

Dans le cas des bourdons, il existe plusieurs espèces, toutes venimeuses, arborant différents motifs de coloration aposématique: noir, jaune et blanc chez le bourdon terrestre Bombus terrestris et noir à "cul" orange chez le bourdon des pierriers Bombus lapidarius, par exemple.

Pour atteindre des effectifs assez importants, une espèce mimant des bourdons a donc avantage à présenter un polymorphisme, chaque forme étant relativement peu abondante et donc bien protégée par une espèce différente et fréquente de bourdon qu'elle imite. C'est ainsi que l'inoffensive mouche Volucella bombylans présente différentes génotypes, dont l'un imite le bourdon terrestre Bombus terrestris et l'autre imite le bourdon des pierriers Bombus lapidarius.

En outre, les volucelles imitent les hyménoptères sociaux dans les nids coloniaux desquels leurs larves, saprophages ou prédatrices, naissent et grandissent.